По завещанию отца [1] Ивану Ивановичу достались кроме Звенигорода и Рузы ещё 21 город и селение. Другая треть земель Московского княжества из завещания Ивана Калиты (основные города Можайск и Коломна) также перешла Ивану Ивановичу, поскольку вместе с Семёном Ивановичем в чуму умерли оба его сына. Треть младшего Ивановича Андрея (прежде всего Серпухов и Лопасня) , также умершего во время чумы, перешла к его сыну Владимиру (будущему Храброму) .
Период правления Ивана Красного был периодом относительного ослабления Москвы и усиления его соседей и противников. Великое княжество Литовское добилось поставления отдельного митрополита в Киев (1355-1362). Преемник Феогноста Алексий был арестован в 1358 году в Киеве по приказу литовского князя Ольгерда в Киеве, где пробыл до 1360 года, а затем бежал из-под стражи. Ольгерд захватил Брянское княжество (1356) и ходил на Можайск. Рязанцы захватили Лопасню. В борьбу за великое княжение Владимирское с Иваном вступил нижегородско-суздальский великий князь Константин Васильевич, но хан сохранил ярлык за представителем московского княжеского дома (однако, по смерти Ивана ярлык оказался в руках Дмитрия Константиновича, и наследнику Ивана Дмитрию пришлось возвращать великое княжение силой, также используя противоречия между противоборствующими партиями в Орде) . Произошли трения и внутри московской боярской верхушки, что привело к отъезду части бояр на службу к рязанскому князю в 1356 году ( но усилиями самого Ивана в 1358 году была установлена договорённость, позволившая им вернуться снова в Москву) .
Иван Иванович Красный умер в Москве 13 ноября 1359 года на шестом году своего правления, приняв перед смертью схиму. Был похоронен в кремлевском Архангельском соборе.
Двум своим сыновьям Иван завещал владения [2], оставленные Иваном Калитой соответственно Семёну и ему. После скорой смерти младшего сына Ивана Красного владения вновь соединились под властью московского князя