Кирилівську церкву було збудовано в середині XII століття на далекій околиці стародавнього Києва - Дорогожичах. Звідси засновник церкви чернігівський князь Всеволод Ольгович 1139 року взяв штурмом Київ під час міжусобної боротьби за київський престол. Для представників династії Ольговичів храм був заміською резиденцією і родовою усипальнею. В 1194 році тут було поховано київського князя Святослава — героя давньоруської поеми „Слово о полку Ігоревім".
За час свого існування Кирилівська церква знала періоди запустіння, ремонти, поновлення. У 1748 — 1760 рр. на її території за участю відомого українського зодчого І. Григоровича-Барського були зведені кам'яні монастирські будівлі, від яких до нашого часу збереглася лише частина муру з наріжною вежкою. В результаті змін XVII — XVIII ст. древня Кирилівська церква набула сучасного зовнішнього вигляду з характерними рисами української барочної архітектури.